Se funda y construye esta Iglesia en la segunda mitad del siglo XII para ser la parroquia de todos aquellos habitantes que, abandonando las aldeas vecinas, vinieron a poblar Covarrubias atraídos por los privilegios que suponían los Fueros otorgados por la Infanta Doña Sancha en el año 1148.
El actual templo es de finales del siglo XV, tardogótico con planta ancha de tres atrevidas naves, quedando únicamente del templo original románico la capilla de la Concepción, que es ábside semicircular, y la pila bautismal, donde fue bautizado el Divino Valles.
Destaca en el interior de esta iglesia una hermosa escalera plateresca del siglo XVI, hermana pequeña de la escalera dorada de la Catedral de Burgos, un órgano del siglo XVIII, y varios retablos de entre los siglos XVI y XVIII, destacando el del altar mayor, presidido por la imagen del santo titular.
Muchos tesoros de esta iglesia se pueden admirar expuestos en el museo de la Colegiata, por ejemplo la bella cruz parroquial del maestro Gonzalo Calahorra, orfebre de Covarrubias, y, entre otras cosas, unas tablas hispano flamencas, un relieve de la epifanía, y unas tablas del antiguo retablo mayor representando momentos de la vida de Santo Tomás.